Kiel, Germany
April 20, 2020
Kiel research team investigates how certain harmful fungi suppress the immune system of their host plants, making them susceptible to new infections
Fluorescent microscopy picture showing fungal hyphae growing through a wheat stoma in the early phase of infection. - © Dr Janine Haueisen
Wheat is one of the most important crops worldwide, and is the main ingredient of many staple foods. As the world's second most extensively cultivated cereal crop, approximately 20-25 million tons of wheat are produced per year in Germany alone. However, in north-western Europe, wheat production is confronted with the harmful fungus Zymoseptoria tritici, which attacks the wheat leaves and can cause serious harvest losses of up to 50 percent. Chemicals used by farmers to protect wheat against this fungus is responsible for approximately 70 percent of the total plant protection products used in Germany - and it thereby represents a major challenge to food security. On the one hand, researchers are working to breed resistant species, and on the other hand, they are developing innovative and sustainable plant protection strategies in order to keep the fungus in check. At Kiel University, the Environmental Genomics group led by Professor Eva Stukenbrock explores the molecular interactions of plant and fungus, and the resulting mutual evolutionary adaptations, among other topics. In this regard, the Kiel research team has now published a study, with support from the Canadian Institute for Advanced Research (CIFAR) and the Collaborative Research Centre (CRC) 1182 "Origin and Function of Metaorganisms" at Kiel University, among others, which investigates the mechanism of fungal infection in wheat, particularly in terms of the impact of the pathogen on the plant’s immune system. The researchers were able to show that the fungus influences the plant metabolism, changes the composition of the wheat microbiome, and furthermore that localised Z. tritici infection leads to a systemic suppression of the plant’s immune system, which makes further colonisation by the pathogen easier. The scientists published their paper today in the renowned journal Nature Communications.
Pycnidia, the fungal fruiting bodies, on a wheat leaf in an infection experiment: Counting them helps to determine fungal performance and ability to infect the plant. - © Dr Amine Hassani
Fungal infections suppress the immune system of plants
The Kiel scientists investigated the mechanisms of fungal infection using two different varieties of wheat: one which is susceptible to the fungus, and one which is resistant. In doing so, they concentrated on changes in the plant’s metabolism. In response to the fungus, the resistant plants produce antifungal metabolites, which inhibit the growth of the fungus. In addition, they produce certain substances that strengthen the cell walls of the plant cells. This makes penetration by the fungus more difficult, and helps to fight the infection. However, these mechanisms are manipulated in the susceptible wheat plants. These are unable to produce antifungal metabolites and there is no reinforcement of the cell walls during the invasion of Z. tritici. "Interestingly, these effects are not limited to the site of infection," said Dr Heike Seybold, a former post-doctoral researcher in Stukenbrock's working group and currently a scientist at the Hebrew University of Jerusalem. "We were able to show that during the course of the fungal infection, there is a systemic suppression of the immune system in certain varieties of wheat, and suspect that the fungus can cause this effect," added Seybold.
Plates with Pseudomonas bacteria isolated from wheat after previous infection help to determine the amount of bacteria growing inside the plant. - © Dr Heike Seybold
Harmful fungi change the plant microbiome
These processes can be understood based on the microbial colonisation of the wheat plant: after contact with the fungus, there are changes in the quantity and composition of the microorganisms present in the plant microbiome. "With the fungus-resistant variety, the diversity of species in the microbiome decreases as soon as the plant is infected," explained Seybold. "This means that especially the core microbiome species remain, while the immune response is increased," added Seybold. The researchers suspect that this effect is based on an evolutionary adaptation of the plant to the pathogen. In the susceptible wheat variety, the effect is accordingly not pronounced. A fungal infection in resistant plants thus causes colonisation of the microbiome by certain organisms to be prevented, and its overall composition is changed from a functional perspective, in order to fight the infection.
In a follow-up step, the researchers studied how these changes affect the susceptibility of the plants to other pathogenic organisms, for example certain harmful species of bacteria. When they initially took wheat plants that were not infected with the fungus, and infected them with the bacteria, the bacteria grew equally well in both wheat varieties, the resistant and the susceptible. "Differences in the growth of bacteria only appear if you infect both varieties with Z. tritici and the bacteria at the same time, but in separate parts of the plant," explained Seybold. In this case, the resistant variety was able to ward off both the fungus and the bacteria. In contrast, the variety, which is susceptible to the fungus was even more vulnerable to the bacteria than before. “This underlines the fact that the fungus is able to suppress the immune system of the wheat overall - regardless of where the infection occurs," continued Seybold.
The value of transdisciplinary cooperation
The new results of the CAU researchers are the product of extensive cooperation between various areas of expertise: the plant researchers at the Botanical Institute cooperated with experts for genome sequencing and specialists for the analysis of metabolic data in so-called metabolomics research - namely in Professor Andre Frankes Genetics and Bioinformatics Group at the Institute for Molecular Biosciences and the Department for Food Technology led by Professor Karin Schwarz at Institute of Human Nutrition and Food Science, both at Kiel University. It’s only through this joint effort that they succeeded in gaining valuable new insights into the interactions between crops and pathogens from three complementary scientific perspectives. "Our new transdisciplinary study is of great importance for further research into sustainable plant protection strategies," emphasised Stukenbrock, spokesperson of the Kiel Plant Center (KPC) at Kiel University for plant research. "We were able to show for the first time how a plant pathogen triggers a systemic immune response in crop plants, and can thus cause increased susceptibility to other harmful organisms," added Stukenbrock. As a result, an additional important facet of fundamental research is now known, which in future can be used to develop new protection strategies for crop production.
Original publication:
Heike Seybold, Tobias J. Demetrowitsch, M. Amine Hassani, Silke Szymczak, Ekaterina Reim, Janine Haueisen, Luisa Lübbers, Malte Rühlemann, Andre Franke, Karin Schwarz, and Eva H. Stukenbrock (2020): Fungal pathogen induces systemic susceptibility and systemic shifts in wheat metabolome and microbiome composition Nature Communications Published: 20 April 2020
DOI: 10.1038/s41467-020-15633-x
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Pilzinfektionen: Systemische Unterdrückung des Weizen-Immunsystems
Kieler Forschungsteam untersucht, wie bestimmte schädliche Pilze das Immunsystem ihrer Wirtspflanzen herunterregulieren, um neue Infektionen zu ermöglichen
Weizen ist eine der bedeutendsten Kulturpflanzen weltweit und bildet den Rohstoff für zahlreiche Grundnahrungsmittel. Als das am zweithäufigsten angebaute Getreide kommt der Weizen allein in Deutschland auf einen Ertrag von etwa 20-25 Millionen Tonnen jährlich. Im nordwestlichen Europa ist der Anbau allerdings mit dem schädlichen Pilz Zymoseptoria tritici konfrontiert, der die Weizenblätter befällt und so gravierende Ernteeinbußen von bis zu 50 Prozent verursachen kann. Der Schutz des Getreides vor diesem Pilz ist für rund 70 Prozent der in Deutschland eingesetzten Menge an Pflanzenschutzmitteln verantwortlich - und stellt also eine zentrale Herausforderung für die Ernährungssicherheit dar. Forschende arbeiten einerseits an der Züchtung resistenter Arten und andererseits an neuartigen und nachhaltigen Pflanzenschutzstrategien, um den Pilz in Schach zu halten. An der Christian-Albrechts-Universität zu Kiel (CAU) erforscht die Arbeitsgruppe Umweltgenomik um Professorin Eva Stukenbrock unter anderem die molekularen Interaktionen von Pflanze und Pilz und die daraus hervorgehenden gegenseitigen evolutionären Anpassungen. In diesem Zusammenhang hat das Kieler Forschungsteam nun eine unter anderem vom Canadian Institute for Advanced Research (CIFAR) und dem CAU-Sonderforschungsbereich (SFB) 1182 „Entstehen und Funktionieren von Metaorganismen“ unterstützte Studie veröffentlicht, die den Mechanismus einer Pilzinfektion beim Weizen insbesondere hinsichtlich der Auswirkungen auf das pflanzliche Immunsystem untersucht. Die Forschenden konnten zeigen, dass der Pilz den pflanzlichen Stoffwechsel beeinflusst, die Zusammensetzung des Weizenmikrobioms verändert und eine räumliche begrenzte Infektion mit Z. tritici eine systemische Unterdrückung des pflanzlichen Immunsystems bewirkt, die dem Schädling die weitere Ansiedlung erleichtert. Ihre Arbeit veröffentlichten die Wissenschaftlerinnen und Wissenschaftler heute in der renommierten Fachzeitschrift Nature Communications.
Pilzinfektionen unterdrücken das pflanzliche Immunsystem
Die Kieler Wissenschaftlerinnen und Wissenschaftler untersuchten die Mechanismen der Pilzinfektion anhand zweier verschiedener Weizensorten: einer gegenüber den Pilzen anfälligen und einer entsprechend resistenten Sorte. Dabei konzentrierten sie sich auf Veränderungen des pflanzlichen Stoffwechsels. Die resistenten Pflanzen produzieren nach dem Eindringen des Pilzes einerseits antifungale Stoffwechselprodukte, die das Wachstum des Pilzes hemmen. Zudem werden bestimmte Stoffe gebildet, die die Zellwände der Pflanzenzellen verstärken. Dies erschwert das Eindringen des Pilzes zusätzlich und hilft bei der Abwehr der Infektion. Bei den anfälligen Weizenpflanzen sind diese Mechanismen jedoch verändert. Sie können keine pilzhemmenden Stoffwechselprodukte mehr ausschütten oder ihre Zellwände verstärken, sobald eine Z. tritici-Infektion vorliegt. „Interessanterweise sind diese Effekte nicht lokal auf den Infektionsherd begrenzt“, betont Dr. Heike Seybold, ehemalige Postdoktorandin in Stukenbrocks Arbeitsgruppe und aktuell Wissenschaftlerin an der Hebrew University of Jerusalem. „Wir konnten zeigen, dass es im Zuge des Pilzbefalls bei bestimmten Weizensorten zu einer systemischen Unterdrückung des Immunsystems kommt und vermuten, dass der Pilz diesen Effekt bewirken kann “, so Seybold weiter.
Schädliche Pilze verändern pflanzliches Mikrobiom
Diese Prozesse lassen sich auch anhand der mikrobiellen Besiedlung der Weizenpflanzen nachvollziehen: Das pflanzliche Mikrobiom ändert sich nach dem Kontakt mit dem Pilz in Menge und Zusammensetzung der darin vertretenen Mikroorganismen. „Bei der pilzresistenten Sorte nimmt die Diversität der verschiedenen Arten innerhalb des Mikrobioms ab, sobald die Pflanze infiziert wird“, erklärt Seybold. „Das bedeutet, dass vor allem die zum Kernmikrobiom gehörenden Arten verbleiben, während die Immunantwort hochgefahren wird“, so Seybold weiter. Die Forschenden vermuten, dass dieser Effekt auf einer evolutionären Anpassung der Pflanze an den Schädling beruht. Bei der anfälligen Weizensorte ist der Effekt dementsprechend nicht ausgeprägt. Eine Pilzinfektion bei resistenten Pflanzen führt also dazu, dass die Ansiedlung bestimmter Arten im Mikrobiom verhindert und so seine Gesamtzusammensetzung zur Abwehr der Infektion in funktioneller Hinsicht geändert wird.
In einem nächsten Schritt untersuchten die Forschenden, wie sich diese Veränderungen auf die Anfälligkeit der Pflanzen gegenüber anderen Schadorganismen auswirkten, zum Beispiel bestimmte schädliche Bakterienarten. Wenn man nicht mit dem Pilz infizierte Weizenpflanzen zunächst nur mit den Bakterien infiziert, wuchsen diese gleich gut auf der resistenten und auf der anfälligen Sorte. „Unterschiede im Bakterienwachstum treten erst auf, wenn man beide Sorten gleichzeitig, aber räumlich getrennten mit Z. tritici und dem Bakterium infiziert“, erklärt Seybold. In diesem Fall zeigte sich, dass die resistente Sorte sowohl den Pilz als auch die Bakterien abwehren konnte. Die pilzanfällige Sorte wurde dagegen noch anfälliger für die Bakterien als vorher. „Dies unterstreicht, dass der Pilz in der Lage ist, unabhängig vom Infektionsort das Immunsystems des Weizens insgesamt zu unterdrücken“, so Seybold weiter.
Wert der transdisziplinären Kooperation
Die neuen Ergebnisse der CAU-Forschenden sind das Produkt einer umfangreichen Zusammenarbeit verschiedener Expertisen: Die Pflanzenforschenden des botanischen Instituts kooperierten mit den Expertinnen und Experten für Genomsequenzierungen und den Fachleuten für die Analyse von Stoffwechseldaten in der sogenannten Metabolomics-Forschung - namentlich in Professor Andre Frankes Arbeitsgruppe Genetik und Bioinformatik am Institut für Klinische Molekularbiologie und in der Abteilung für Lebensmitteltechnologie um Professorin Karin Schwarz am Institut für Humanernährung und Lebensmittelkunde, beide an der CAU. Nur mit dieser gemeinsamen Anstrengung gelang es, wertvolle neue Erkenntnisse über die Wechselwirkungen von Nutzpflanzen und Schädlingen aus drei sich ergänzenden wissenschaftlichen Perspektiven zu gewinnen. „Unsere neue transdisziplinäre Studie ist für die weitere Erforschung von nachhaltigen Pflanzenschutzstrategien von großer Bedeutung“, unterstreicht Stukenbrock, Sprecherin des CAU-Pflanzenforschungszentrums „Kiel Plant Center“ (KPC). „Wir konnten erstmals belegen, wie ein Pflanzenschädling eine systemische Immunantwort bei Nutzpflanzen auslösen und damit eine erhöhte Anfälligkeit gegenüber anderen Schadorganismen verursachen kann“, so Stukenbrock weiter. Damit ist nun eine zusätzliche wichtige Facette aus der Grundlagenforschung bekannt, die in Zukunft zur Entwicklung von neuen Schutzstrategien für den Pflanzenbau genutzt werden kann.
Weitere Informationen:
Arbeitsgruppe Umweltgenomik, Botanisches Institut,
CAU Kiel/Max-Planck-Institut für Evolutionsbiologie, Plön
http://web.evolbio.mpg.de/envgen
Forschungszentrum Kiel Plant Center (KPC), CAU Kiel:
http://www.plant-center.uni-kiel.de
Sonderforschungsbereich 1182
„Entstehen und Funktionieren von Metaorganismen“, CAU Kiel
http://www.metaorganism-research.com
Research Program “Fungal Kingdom”, CIFAR:
http://www.cifar.ca/research/programs/fungal-kingdom
Originalpublikation:
Heike Seybold, Tobias J. Demetrowitsch, M. Amine Hassani, Silke Szymczak, Ekaterina Reim, Janine Haueisen, Luisa Lübbers, Malte Rühlemann, Andre Franke, Karin Schwarz and Eva H. Stukenbrock (2020): Fungal pathogen induces systemic susceptibility and systemic shifts in wheat metabolome and microbiome composition Nature Communications Published: 20 April 2020
https://doi.org/10.1038/s41467-020-15633-x
Topics
Species
